Uma avaliação bastante revisada da sistemática dos cebóides (1) divide a fauna dos cebóides atuais em 16 gêneros, 76 espécies, e 123 subespécies. Os cebóides ou primatas Neotropicais (i.e. macacos do Novo Mundo, incluindo os marmosets e tamarins) apresentam um grande número de gêneros entre os euterianos ou mamíferos placentários da América do Sul (sendo superado somente por roedores, morcegos, e carnívoros) (2) porém entre os mamíferos placentários, os cebóides apresentam uma das mais antigas histórias na América do Sul possuindo fósseis de 26-27 milhões de anos correspondente ao cebóide primitivo Branisella (3) e portanto registrando desta forma que os cebóides já estavam estabelecidos na América do Sul durante o Oligoceno. Entre os euterianos atuais, somente os roedores caviomorfos e edentatos apresentam histórias mais antigas e documentadas na América do Sul, a primeira que é representada por um fóssil do Eoceno de 34 milhões de anos (4,5) e a última representada por fósseis datados do início do Paleoceno Cenozóico (6). Possivelmente, ilhas isoladas no Atlântico com vegetação flutuante trouxeram as populações fundadoras de roedores caviomorfos e primatas platirrinos da África para a América do Sul no final do Eoceno (4,5). Com a finalidade de explorar a longa história filogenética dos primatas platirrinos nos neotrópicos, nós estamos determinando as relações cladísticas que existem entre os gêneros de cebóides atuais. Tal conhecimento sobre a ordem temporal da separação dos ramos ancestrais entre estes gêneros de cebóides facilitará a resolução de problemas na sistemática dos cebóides, levando-se em conta os níveis mais alto e baixo (posição filogenética) em seu contexto filogenético mais amplo.
As classificações tradicionais empregadas para os primatas cebóides Neotropicais normalmente os dividem em duas famílias: Cebidae e Callitrichidae (7-9). A Cebidae contém todos os cebóides, exceto os menores em tamanho de corpo que possuem garras denominados de marmosets e tamarins, os quais são colocados na família Callitrichidae. O gênero Callimico (mico-preto) possui garras nos dedos e é pequeno no tamanho do corpo, porém é colocado na família Cebidae porque este primata apresenta outras características morfológicas que são mais semelhantes com os macacos de maior tamanho do corpo (Cebidae) do que com os marmosets e tamarins (Callitrichidae). Uma versão modificada desta classificação tradicional apresenta três famílias: Cebidae (sem Callimico), Callimiconidae (restrito a Callimico), e Callitrichidae (10). Como estas classificações não tentam retratar rigorosamente grupos monofiléticos, elas não fornecem uma base para descrever as relações filogenéticas que existem entre os gêneros de primatas Neotropicais.
Mais recentemente, com base na análise cladística de caracteres morfológicos, Rosenberger (11), Ford (12), Rosenberger et al. (13), e Kay (14) concordaram que Callimico está mais próximo filogeneticamente dos marmosets e tamarins do que qualquer outro grupo ou gênero de cebóide. A classificação proposta por Rosenberger et al. (13) para os platirrinos, no qual cada taxon seria um grupo monofilético, coloca Callimico junto aos quatro gêneros de marmosets e tamarins na subfamília Callitrichinae. A tradicional dicotomia cebídeo-calitriquídeo também é radicalmente alterada: Cebinae, consistindo de Cebus (macaco caiarara) e Saimiri (macaco mão-de-ouro), é a subfamília-irmã de Callitrichinae e estas duas subfamílias constituem a família Cebidae. Os macacos remanescentes constituem a família Atelidae (13). Contudo, se os cladogramas de Ford (12) e Kay (14), fossem traduzidos em classificações taxonômicas, eles forneceriam arranjos para as famílias de cebóides que os diferenciariam entre eles, sendo esta interpretação válida para o cladograma de Rosenberger.
As visões atuais da sistemática de cebóides são baseadas primariamente nos estudos morfológicos (e.g. 1, 12-15). Estas visões dividem os cebóides atuais em 16 gêneros, embora alguns autores (11, 16) tenham sugerido que o marmoset Cebuella (leãozinho) poderia ser incluído no gênero marmoset Callithrix (sagui). Existe uma aceitação geral de que os vários gêneros de cebóides formam sete grupos monofiléticos ou clados, que se separaram entre si durante o início do Mioceno, i.e. entre 20-14 milhões de anos atrás (M.a.) (12-15,17). Usando a classificação de Rosenberger et al. (13), nós podemos designar cada um dos sete clados através do taxon monofilético mais inferior na escala evolutiva, e que contém todos os membros atuais do clado. Primeiro clado, a Callitrichinae, que reúne os gêneros Cebuella, Callithrix, Leontopithecus (mico-leão), Saguinus (tamarin sagui), e Callimico. Segundo clado, a Atelinae, que reúne os maiores macacos em tamanho de corpo com a cauda preênsil, consistindo dos gêneros Ateles (macaco aranha), Lagothrix (macaco barrigudo), Brachyteles (mono-carvoeiro), e Alouatta (macaco guariba). Terceiro clado, o Pitheciini, que reúne os predadores especializados em sementes consistindo dos gêneros Pithecia (macaco parauacú), Chiropotes (macaco cuxiú) and Cacajao (macaco uacari). Os outros quatro clados restantes consistem de gêneros únicos: Quarto - Cebus, Quinto - Saimiri, Sexto - Aotus (macaco da noite), e Sétimo - Callicebus (macaco zogue-zogue). Os estudos morfológicos concordam que Callimico é o grupo-irmão dos calitriquíneos, apresentando uma relação bastante próxima entre Callithrix e Cebuella dentro do clado calitriquíneo, e também afinidade estreita entre Chiropotes e Cacajao dentro do clado dos pitecíneos. Contudo, os estudos morfológicos discordam de dois dos quatro gêneros de atelíneos mais proximamente relacionados, e discordam ainda das posições respectivas de Saguinus e Leontopithecus dentro do clado dos calitriquíneos.
Os estudos morfológicos também discordam da relação cladística entre os sete clados. Por exemplo, Rosenberger et al. (13) pcolocam os pitecíneos relativamente próximos aos atelíneos (Fig. 1A), Ford (Fig. 1A), Ford (12) também coloca os pitecíneos próximos aos atelíneos (Fig. 1B), porém Kay (14) posiciona Aotus, Saimiri, os calitriquíneos, e atelíneos próximos um dos outros separando os pitecíneos (Fig. 1C). Rosenberger et al.(13) colocam os cebíneos (Cebus e Saimiri) com os calitriquíneos, e posiciona o clado Aotus-Callicebus como irmão do clado dos pitecíneos (Fig. 1A). Ford (12) propõe dois esquemas diferentes: um tendo o clado Cebus-Saimiri como irmão de todos os outros cebóides atuais; e o outro tendo apenas Cebus como irmão de todos os cebóides, e Saimiri acomo grupo-irmão do clado Aotus-Callicebus (Fig. 1B). Ambos os esquemas de Ford apresentam a família Callitrichinae como irmã do clado pitecíneo-atelíneo. Kay (14) separa do resto dos cebóides na base do cladograma três clados, Callicebus, depois Cebus, e então o clado dos pitecíneos, tendo Saimiri como irmão do clado dos calitriquíneos, e ainda exibindo uma tricotomia representada por Aotus, o clado dos atelíneos, e o clado Saimiri-calitriquíneo (Fig. 1C).
Fig. 1. Padrões de ramificações dos sete clados de cebóides como proposto por A) Rosenberger et al. (13); B) Ford (12); C) Kay (14); e D) evidência da sequência de DNA a partir de dois loci genéticos nucleares, o locus gênico da globina epsilon e o locus gênico da proteína intersticial ligadora de retinóide (IRBP).
Nós confirmamos através das sequências nucleotídicas de DNA de dois genes nucleares (epsilon e IRBP), que os 16 gêneros de cebóides atuais formam os sete clados encontrados em estudos morfológicos (Fig. 1D). Os dados que fornecem este resultado através do DNA consistem de: 1,8 a 4 quilobases (kb) de sequências alinhadas do locus globina epsilon (18-20) e de 1,8 kb de sequências alinhadas do intron 1 do gene IRBP (20,21). Em humanos, o gene epsilon é parte do complexo gênico beta-globina, localizado no cromossomo 11 (22); e o IRBP é um gene de cópia única com quatro exons e três introns que está localizado no cromossomo 10 (23). Estes dois genes não estão ligados em cebóides e humanos, porém suas localizações cromossômicas em cebóides ainda não foram determinadas.
Fig. 2. Padrões de ramificações de espécies de cebóides obtidos através do conjunto de dados do locus da globina epsilon. Os números em cima dos ramos são os valores percentuais de bootstrap, e os números em baixo dos ramos são os valores de força de ligação (Índice de Declínio Bremer), ambos obtidos pelo método de parcimônia.
Fig. 3. Padrões de ramificações de espécies de cebóides obtidos através do conjunto de dados do locus gênico da proteína intersticial ligadora de retinóide (IRBP). Os números em cima dos ramos são os valores percentuais de bootstrap, e os números em baixo dos ramos são os valores de força de ligação (Índice de Declínio Bremer), ambos obtidos pelo método de parcimônia.
Os resultados cladísticos obtidos com estas sequências nucleotídicas de epsilon e IRBP (Figs. 2 e 3) concordam com aqueles arranjos cladísticos propostos por estudos morfológicos, com exceção da posição de Callimico pois o resultado obtido através dos genes epsilon e IRBP não confirmam nem discordam da evidência morfológica que aponta este gênero como irmão de todos os calitriquíneos. Nossos resultados a partir dos genes epsilon e IRBP sobre a ordem temporal de ramificação ancestral entre os 16 gêneros de cebóides são consistentes (18,24) mostrando evidência paleontológica (12-15,17) tcom um tempo de radiação (sete linhagens de cebóides emergindo para os 16 gêneros atuais) de aproximadamente 20 a 14 M.a. Como descrito na classificação cladística mostrada na Tabela 1, nossos resultados a partir destes genes (epsilon e IRBP) fornecem evidência de parcimônia congruente para os grupos de Aotus, Saimiri, Cebus, e calitriquíneos no clado dos cebídeos (Família Cebidae). Por sua vez a classificação evidencia ainda Callicebus como clado-irmão dos pitecíneos, e Alouatta como grupo-irmão dos atelíneos (Ateles, Lagothrix, Brachyteles). Além disso, Lagothrix e Brachyteles formam um clado dentro do grupo dos atelíneos, e Saimiri e Cebus formam outro clado dentro do grupo dos cebídeos. Cada clado encontrado foi congruentemente apoiado pelos dados de epsilon e IRBP analisados separadamente. No entanto, encontramos resultados mais fortes (através dos valores de bootstrap e força de ligação) quando analisamos as sequências nucleotídicas de epsilon e IRBP combinadas e em tandem (Fig. 4).
Fig. 4. Padrões de ramificações de espécies de cebóides obtidos através do conjunto de dados de sequências nucleotídicas de dois loci genéticos nucleares, o locus da globina epsilon e o locus da proteína intersticial ligadora de retinóide (IRBP). Os números em cima dos ramos são os valores percentuais de bootstrap, e os números em baixo dos ramos são os valores de força de ligação (Índice de Declínio Bremer), ambos obtidos pelo método de parcimônia.
Nós planejamos reunir e analisar outras sequências nucleotídicas de DNA, com a finalidade de testar os arranjos filogenéticos congruentes das árvores de máxima parcimônia obtidos através dos genes epsilon e IRBP, especialmente os arranjos controversos aos arranjos resultantes de estudos morfológicos anteriores (11-14). Desta forma, nós planejamos testar a validade cladística dos grupos taxonômicos propostos (20,21,24) e encontrados pelos resultados congruentes de epsilon e IRBP tais como: a subfamília Cebinae (Cebus, Saimiri), a família Cebidae (Cebinae, Aotus, Callitrichinae), a subfamília Pitheciinae (Callicebus, Pitheciini), a subtribo Brachytelina (Brachyteles, Lagothrix), e a tribo Atelini (Ateles, Brachytelina). Para resolver as poucas discordâncias entre os resultados de epsilon e IRBP, nossa pesquisa se concentrará em estabelecer: a) um padrão exato de ramificação de Cebinae, Aotus, e Callitrichinae dentro da família Cebidae; b) as posições precisas de Callimico, Saguinus, e Leontopithecus dentro da subfamília Callitrichinae; c) a posição filogenética dos pitecíneos com relação aos atelíneos e cebídeos. Para alcançar estes três objetivos, será de extrema importante aumentar o conjunto de dados de sequências nucleotídicas de DNA destas e outras espécies de cebóides e de grupos externos (com uma variação mais ampla de primatas não-cebóides), analisando as regiões não-codificadoras (introns) de genes nucleares não-ligados.
Referências